Johannes Erath ha studiato dapprima violino con Rainer Küchl all'Università di Musica e Arti dello Spettacolo di Vienna e con Hansheinz Schneeberger a Friburgo. Ha lavorato come orchestrale presso la Volksoper Wien e l'Orchesterakademie dell'Orchestra Filarmonica di Vienna. In seguito ha deciso di dedicarsi alla regia, lavorando dapprima come assistente di Willy Decker, Nicolas Brieger, Guy Josten, Peter Konwitschny e Graham Vick nei teatri di tutta Europa.

Tra le prime produzioni di Erath figurano la prima mondiale di Paradise Reloaded di Peter Eötvös, Les Contes d'Hoffmann e Cendrillon a Berna, per le quali ha ricevuto nel 2008 il Götz Friedrich Preis. Altre produzioni sono state Orfeo ed Euridice, Aida, Manon, Faust e L'amour de loin all'Oper Köln, La traviata e The Cunning Little Vixen all'Opera di Stato di Amburgo. Una collaborazione a lungo termine è stata stabilita con l'Oper Graz durante la direzione di Elisabeth Sobotka (2009-2015). A Graz Erath ha diretto Lulu, Don Giovanni, Elektra, Lohengrin e Die Tote Stadt. Lohengrin è stato trasferito all'Opera di Oslo, mentre Die Tote Stadt è stato premiato nel 2015 come miglior produzione in Austria. Dal 2009, Erath lavora regolarmente all'Oper Frankfurt. Ha debuttato con la versione operistica di Angels in America di Eötvös, seguita da Otello, Giulio Cesare, Euryanthe, Der Mieter e Krol Roger. Nozze di Figaro è stata creata alla Semperoper di Dresda e ripresa al Festival di Savonnlina. Les Contes d'Hoffmann ha debuttato alla Semperoper, poi all'Opera di Finlandia e il 22 gennaio a Valencia. Recenti produzioni sono state Un ballo in maschera e I masnadieri alla Bayerische Staatsoper, Caruso a Cuba alla National Opera Amsterdam, La Vestale al Theater an der Wien e Make No Noise, Beatrice Cenci e Rheingold al Bregenzer Festspiele. Durante la pandemia ha inventato una serata chiamata "Vissi d'arte" a Düsseldorf e "Crepuscolo dei sogni" al Teatro Massimo di Palermo, apertura della stagione 21/22, realizzata in live-stream.