Er war nach seinem Violinstudium in Wien und Freiburg zunächst als Musiker an der Volksoper Wien und der Orchesterakademie der Wiener Philharmoniker tätig. Danach wechselte er ins Regiefach und assistierte europaweit u.a. Willy Decker, Nicolas Brieger, Guy Joosten, Peter Konwitschny und Graham Vick. 2002 wurde er als Spielleiter an die Staatsoper Hamburg engagiert und war von 2005 bis 2007 Stipendiat der Akademie Musiktheater heute der Deutsche Bank Stiftung. Seit 2006 arbeitet er als freischaffender Regisseur an bedeutenden Opernhäusern wie beispielsweise den Staatsopern in München und Hamburg, der Semperoper Dresden, Oper Köln, Oper Frankfurt, dem Theater an der Wien und De Nationale Opera in Amsterdam sowie den Bregenzer Festspielen, wo er Berthold Goldschmidts Beatrice Cenci und Miroslav Srnkas Make no Noise in Szene setzte. Für seine Inszenierung von Massenets Cendrillon an der Oper Bern erhielt er 2008 den Götz-Friedrich-Preis. Eine langjährige Zusammenarbeit verband Johannes Erath unter der Intendanz von Elisabeth Sobotka mit der Oper Graz. Dort wurde ihm 2016 der Österreichische Musiktheaterpreis für seine Interpretation von Korngolds Die tote Stadt verliehen.

An der Deutschen Oper am Rhein schuf Johannes Erath als Kommentar auf die Corona-Krise den Musiktheaterabend Vissi d’arte. Nachdem er in der Saison 2022/23 Bellinis La sonnambula in Szene setzte, hat der Spezialist für Neue Musik seine Interpretation von Manfred Trojahns Uraufführung Septembersonate präsentiert.