Hijo de Georges Cocteau y de Eugénie Lecomte, nació en Maisons-Laffitte, una pequeña ciudad cerca de París, y fue el menor de tres hermanos, tras Marthe (1877-1958) y Paul (1881-1961). Su padre, abogado y rentista, se suicidó en 1898 disparándose una bala en la cabeza. 

En 1900 ingresó en el Lycée Condorcet, del que fue expulsado por indisciplina cuatro años más tarde, y en 1906 continuó su educación en el Lycée Fénelon, donde nunca logró un rendimiento regular debido a su falta de interés.

Cocteau comenzó a escribir poemas a muy temprana edad y en 1908, Édouard de Max, fanático de la obra del joven, lo presentó como un joven prodigio en una matinée poética en el Théâtre Fémina. Al año siguiente, publicó su primera compilación, La lampe d'Aladin.

En 1909, el año en que se mudó con su madre a la calle parisina d'Anjou, tuvo una fugaz relación con la comediante Madeleine Carlier y, gracias a su amistad con Serguéi Diáguilev y a la revelación de su compañía de danza, Jean Cocteau ingresó en el círculo del ballet y el teatro.

La muerte súbita de su gran amor, Raymond Radiguet, el 12 de diciembre de 1923 le afectó terriblemente. Desesperado, Cocteau se aficiona al opio y a pesar de numerosas curas de desintoxicación, consumirá drogas hasta el final de su vida. En 1925 conoce a Jean Desbordes (1906-1944)1 a quien dibujará en los 25 Dessins d'un dormeur de 1929.

En 1930 realizó su primera película La sangre de un poeta y más tarde fue hospitalizado durante 40 días debido a un ataque de fiebre tifoidea. Durante 1932 mantuvo una relación con Natalia Paléi, hija de gran duque ruso Pablo Románov. La princesa quedó embarazada, pero sufrió un aborto. Cocteau se refiere a esta tragedia en Le passé défini, donde asegura que el aborto se habría debido a una violenta escena con Marie-Laure de Noailles. Sin embargo, bien podría haber sido causado por el opio, droga en la que Cocteau la había iniciado.

Después de Paléi, ya no se le conocerán relaciones sentimentales importantes con mujeres; solo con hombres: Marcel Khill, a quien conoció el mismo año del aborto de Paléi y con quien realizó en 1936 su viaje alrededor del mundo en 80 días, Jean Marais; Édouard Dermit, que se convertiría en su hijo adoptivo y heredero.

En 1943 falleció su madre; dos años más tarde filma La Belle et la Bête (estrenada en 1946), especialmente escrita para Marais, su pareja más duradera, a quien había conocido en 1937. Su relación con el joven actor levantó fuertes críticas, que contrarrestó en sus ensayos contra la homofobia. Cocteau le había dado a Marais un papel mudo en su Edipo Rey y luego, en 1938, creó para él la pieza Los padres terribles. Marais actuará también en 1946 en su obra de teatro El águila de dos cabezas y en su famosa película Orfeo, estrenada en 1950.

Su mano derecha en el teatro y el cine fue el pintor y diseñador Christian Bérard, realizador de las exquisitas escenografías de La bella y la bestia, La voz humana, El águila de dos cabezas y otras obras, hasta que muere en 1949, a los 47 años.

Cocteau fue elegido miembro de la Academia francesa el 3 de marzo de 1955 y dos años después se convierte en miembro honorario del Instituto Nacional de Artes y de Letras de Nueva York.

En 1960 realiza para el Teatro Colón de Buenos Aires la escenografía para la ópera La Voix Humaine de F. Poulenc interpretada por Denise Duval.

Jean Cocteau murió en Milly-la-Forêt, cerca de Fontainebleau, el día 11 de octubre de 1963, víctima de un infarto de miocardio, horas después de enterarse del fallecimiento de su amiga Édith Piaf. La casa ha sido abierta al público, y alberga una importante colección de obras y recuerdos.