Jean Cocteau nasce a Maisons-Laffitte, cittadina a pochi chilometri da Parigi, da Eugénie Lecomte e Georges Cocteau, già genitori di Marthe (1877-1958) e Paul (1881-1961). Il padre, depresso e senza lavoro, si suicida nel 1898. 

Frequenta il Liceo Condorcet di Parigi fino all'età di 15 anni allorché decide di studiare privatamente, non essendo interessato agli studi ufficiali; ciononostante, dopo aver tentato invano di conseguire la maturità al liceo Fénelon, nel 1907 interromperà ogni studio. In questo periodo prende a frequentare i salotti degli amici Lucien Daudet, Reynaldo Hahn, Catulle Mendès e Maurice Rostand, pubblicando nel 1909 il suo primo libro di poesie La lampada di Aladino e fondando una rivista "Schéhérazade", che non dura a lungo. 

Si appassiona quindi al mondo della musica, frequentando il balletto, e ha occasione di assistere al primo spettacolo in assoluto dei balletti russi di Serge Diaghilev, Pavillon d'Armide. Conosce di persona Diaghilev, che gli commissiona il soggetto di Le Dieu bleu, balletto su musica di Reynaldo Hahn, presentato al Théâtre du Châtelet nel 1912.

Ha intanto pubblicato altre due raccolte di poesie e ha fatto un viaggio in Algeria (12 marzo - 8 aprile 1912). Resta colpito dalla prima della La sagra della primavera (Stravinskij), nonostante l'opera abbia generato un putiferio e sia stata un fiasco. 

I suoi scritti non passano inosservati. In questi anni alloggia all'Hotel Byron, lo stesso nel quale risiedono Reiner Maria Rilke e Auguste Rodin. A dispetto dei suoi risultati, in tutti i campi artistici e letterari, Cocteau insisteva d'essere un poeta e che tutti i suoi lavori fossero espressioni poetiche. Come intellettuale controcorrente e di carattere esuberante, ebbe grande influenza sui lavori di altri artisti, ad es. il circolo musicale di Montparnasse, conosciuto come "Gruppo dei Sei". Ne scrisse il manifesto intitolandolo Le Coq et l'Arlequin, edito per Les Éditiond de la Sirène, casa editrice fondata da Cocteau e da Blaise Cendrars, che dal 1917 pubblicava volumi illustrati da Marie Laurencin, André Lhote, Picasso e Raoul Dufy.

Nel 1918 conosce Raymond Radiguet, di 14 anni più giovane; con lui instaurerà un rapporto sentimentale che durerà fino alla morte di Radiguet, avvenuta 5 anni dopo.

Nel 1919 pubblica Le Cap de Bonne-Espérance, che aveva letto la prima volta il 15 giugno 1917 a casa di Paul Morand, l'encomio Ode à Picasso e il romanzo Le Potomak; nel 1920 e nel 1921 collabora con gli artisti del Gruppo dei Sei scrivendo il soggetto di Le Bœuf sur le toit, di cui cura la regia al Théâtre des Champs-Élysées, e di Les Mariés de la Tour Eiffel. Insieme a Radiguet fonda la rivista Le Coq, che uscirà appena 4 volte, e trascorre le vacanze estive del 1922 nel sud della Francia, dove scriverà Thomas l'imposteur.

Il 12 dicembre 1923 Raymond Radiguet, appena ventenne, muore stroncato dal tifo. Cocteau si consola cominciando a far uso di oppio e dedicandosi alla ricerca religiosa. Nel 1923-1925 e nel 1928-1929 entra in clinica per disintossicarsi, riuscendoci in parte. Lì concepisce quello che è ritenuto il suo maggior successo, il romanzo breve I ragazzi terribili (1929). Nel 1926 si mette in scena nell'atelier di Isadora Duncan con il suo Orphée, ripreso l'anno successivo. Del 1927 è la sua collaborazione con Igor Stravinskij per l'opera Oedipus Rex e con Arthur Honegger per Antigone, entrambi da Sofocle.

Negli anni trenta Cocteau ha una relazione con la principessa Natalia Pavlovna Paley, sorella del gran duca Romanov, attrice, modella, ex moglie del sarto Lucien Lelong. Con gran dolore di Cocteau ed eterno rammarico di Natalia, essa, rimasta incinta, abortisce a causa dell'intervento di Marie-Laure de Noailles, l'eccentrica mecenate che da giovane amò Cocteau e che era determinata a rovinare la sua nuova relazione.

Intanto nel 1930, il monologo La Voix humaine è presentato alla Comédie-Française e Cocteau gira il film Le sang d'un poète. Nel 1931 scrive La Machine infernale e Le Fantôme de Marseille, prova ancora a disintossicarsi e scrive canzoni per Marianne Oswald. Nel 1935 fa una crociera nel Mediterraneo con Marcel Khill, suo nuovo segretario, e pubblica i Portraits-Souvenir. L'anno successivo lascia Parigi per un giro che tocca Roma, Atene, Il Cairo, Bombay, Singapore, Hong-Kong (dove incontra su un battello Charlie Chaplin), Tokyo, Honolulu, San Francisco, Hollywood e New York. Cocteau dedica a Marais il poema L'Incendie (1938), lo scrittura per La bella e la bestia e avrà con lui una relazione durata fino alla morte.

Nel 1940 Le Bel indifferent, riduzione de La Voix humaine scritta per Edith Piaf, è un enorme successo. Durante la guerra sottovaluta la reale portata delle sorti europee, badando più a una vita spensierata e frivola che ai doveri dell'intellettuale. Stringe amicizia con Arno Breker, scultore tedesco, amico di Hitler, di stanza a Parigi. Da questo rapporto ottiene soltanto critiche da parte della Francia intellettuale. Solamente il vano appello che scrive nel 1943 per la liberazione di Max Jacob, arrestato e ucciso dalla Gestapo, farà dimenticare il suo atteggiamento leggero di quel periodo. Va anche detto che fu in contatto con Louis Aragon e Paul Eluard, attivi nella Resistenza francese.

Nel 1947 acquista una casa a Milly-la-Forêt, segue la realizzazione dell'episodio che lo riguarda de L'amore di Roberto Rossellini con Anna Magnani, girato a Parigi, e gira a sua volta a Vizille L'Aigle à deux têtes. Scrive la sceneggiatura di Ruy Blas (girato da Pierre Billon).

Dalla fine della guerra si dedica particolarmente alla cinematografia. I film di Cocteau, il grosso dei quali scrive e dirige in collaborazione, sono molto importanti perché introduce l'immaginario surrealista nel cinema francese e influenzeranno in un certo grado i futuri cineasti francesi della Nouvelle Vague. Nei suoi viaggi, inoltre, ci tiene a incontrare personaggi come Marlene Dietrich e Greta Garbo.  Nel 1950 il film Orfeo vince il premio della critica al festival di Venezia. Nel 1953 è presidente di giuria al Festival di Cannes.

Nel 1955 è eletto membro della Académie française e della Académie Royale des Sciences, des Lettres et des Beaux-Arts de Belgique. Nel 1956 scrive Adieu à une étoile (in memoria di Mistinguett). 

Nel corso della sua vita Jean Cocteau fu commendatore della Legion d'onore francese, membro della Accademia Mallarmé, della Accademia Tedesca (Berlino), della Accademia Mark Twain (Stati Uniti), dell'Académie Royale (Belgio), laureato h. c. a Oxford (nel 1956), presidente onorario del Festival di Cannes, presidente onorario della Associazione Franco-Ungherese e presidente della Accademia Jazz e dell'Accademia del Disco, cittadino onorario di Mentone (dove ha decorato la sala dei matrimoni del comune). Combatté contro la dipendenza dall'oppio per la maggior parte della sua vita adulta e fu apertamente gay, sebbene avesse avuto brevi e complicate relazioni con donne.