Después de graduarse de la Academia Rusa de Teatro en 1993, comenzó a montar producciones de ópera y teatro en Rusia y en el extranjero. Por lo general, crea el diseño escénico y el vestuario para sus producciones.

Es laureado de numerosos premios de teatro ruso, entre ellos el premio nacional Máscara Dorada, que recibió en varias ocasiones. Además, fue nominado en Rusia a Mejor Director de Escena del Año por varias producciones operísticas. En 2009 recibió el premio de la crítica musical italiana Franco Abbiati.

Entre sus producciones más importantes se encuentran: The Rake's Progress de Stravinsky, Eugene Onegin de Tchaikovsky (Teatro Bolshoi, Moscú), La Ciudad Invisible de Kítezh  de Rimsky-Korsakov, La vida por el Tzar de Glinka, Tristan y Isolda de Wagner (Teatro Mariinsky, San Petersburgo), Aida de Verdi (Ópera Estatal de Novosibirsk), Boris Godunov de Moussorgsky (Staatsoper Unter den Linden, Berlín), Khovanshchina de Moussorgsky (Ópera Estatal de Baviera, Múnich), The Gambler de Prokofiev (Staatsoper Unter den Linden en Berlín y el Teatro alla Scala de Milán), Macbeth de Verdi en la Ópera Nacional de París y Wozzeck de Berg en el Teatro Bolshoi de Moscú, Diálogos de Carmelitas de Poulenc en la Ópera Estatal de Baviera, Don Giovanni de Mozart en Aix-en- Festival de Provenza.

En 2011, Dmitri Tcherniakov hizo su debut en Londres con Simone Boccanegra de Verdi en la Ópera Nacional Inglesa. Abrió el antiguo/nuevo Teatro Bolshoi con Ruslan y Ludmila de Glinka en noviembre de 2011.

Escenificó La Ciudad Invisible de Kítezh de Nikolai Rimsky-Korsakov en el De Nederlandse Opera Amsterdam en 2012 y fue nombrado “escenógrafo del año” por la famosa revista “Opernwelt”. Creó Il trouvatore en el Théâtre Royal de la Monnaie Belgique y Jenufa en la ópera de Zúrich.

En 2013 abrió la nueva temporada en la Staatsoper Berlin con Tzar's bride y luego el Año Verdi con una nueva producción de La Traviata en La Scala de Milán. Dmitri Tcherniakov hizo su debut en el Metropolitan Opera con Prince Igor en 2014. En el mismo año, mostró su interpretación de Tzar's bride en la Staatsoper Berlin. En la temporada de teatro 2014/15, Dmitri Tcherniakov representó Don Giovanni en la ópera de Toronto, Parsifal en la Staatsoper de Berlín, Lulu en la Bayrischen Staatsoper de Múnich. En 2015/16 puso en escena Lady Macbeth von Mzensk en ENO Londres (coproducción con la Ópera de Lyon), Iolanta/Nußknacker en París y Pelléas et Mélisande en Zúrich. La temporada 2016/2017 comenzó con Bluebeard's Castle / Senza Sangue en la Staatsoper Hamburg. También representó al Príncipe Igor en la Ópera Nacional Holandesa de Ámsterdam, Snegourochka en la Ópera Nacional de París y Carmen en Aix en Provence. En 2017/2018 dirigió la exitosa producción de Tristán e Isolda en la Staatsoper de Berlín.

La temporada 2018/2019 comenzó con Les Troyens en la Opera National de Paris, Opera Bastille, y continuó con Betrothal in a Monastery de Prokofiew en la Staatsoper Berlin y Le conte du Zar Saltan de Rimski-Korsakow en La Monnaie en Bruselas. En 2019 dirigió The Makropulos Case en el Zurich Opernhaus, y en 2021 dirigió Der Fliegender Holländer en el Bayreuther Fetspiele y Elektra en la Staatsoper Hamburg.