1993 beendete er sein Studium an der Russischen Akademie für Theaterkunst. Seither inszenierte er zahlreiche Opern und Schauspiele sowohl in Russland als auch im Ausland. Die Bühnenbilder dazu entwirft er in der Regel selbst.

Dmitri Tcherniakov hat viele russische Theaterpreise gewonnen, darunter die renommierte Goldene Maske. In den vergangenen Spielzeiten wurde er mehrfach zum Opernregisseur des Jahres gewählt. Im Jahr 2009 bekam er den Preis der Italienischen Musikkritiker, den Franco Abbiati Preis.

Zu seinen wichtigsten Operninszenierungen zählen u.a. Die Legende von der unsichtbaren Stadt Kitesch, Ein Leben für den Zaren, Tristan und Isolde im Mariinski-Theater Sankt Petersburg, Aida in Novosibirsk, The Rake’s Progress, Eugen Onegin und Wozzeck im Bolschoi Theater Moskau, Boris Godunow und Der Spieler an der Berliner Staatsoper Unter den Linden, Macbeth an der Opéra National de Paris, Lady Macbeth von Mzensk an der Deutschen Oper am Rhein, Chowanschtschina und Dialogues des Carmélites an der Bayerischen Staatsoper, Don Giovanni beim Festival Aix-en-Provence, Il trouvatore am Théâtre Royal de la Monnaie Brüssel, Ruslan und Ludmila zur Eröffnung des Bolschoi Theaters Moskau nach der Rekonstruktion, Jenufa am Opernhaus Zürich.

Im Juni 2011 machte Dmitri Tcherniakov sein London-Debüt mit seiner Neuinszenierung von Simone Boccanegra an der English National Opera.

In der Spielzeit 2011/2012 zeigte Dmitri Tcherniakov Die Legende von der unsichtbaren Stadt Kiteg an der Nederlandse Opera Amsterdam. Die Produktion wurde bei der Verleihung des International Opera Awards 2013 als beste Neuproduktion nominiert. Zudem wurde Dmitri Tcherniakov als bester Regisseur nominiert.

2013 eröffnete Dmitri Tcherniakov die Spielzeit an der Mailänder Scala mit der Neuinszenierung La Traviata. Sein Debüt an der Metropolitan Opera New York mit Prince Igor erfolgte im Jahr 2014. Im selben Jahr zeigte er seine Version der Zarenbraut an der Berliner Staatsoper.

In der Spielzeit 2014/15 inszenierte Dmitri Tcherniakov Don Giovanni an der Oper Toronto, Parsifal an der Staatsoper Berlin, sowie Lulu an der Bayrischen Staatsoper München. Für seine Inszenierung von Die Legende von der unsichtbaren Stadt Kitesch und der Jungfrau Fevronija am Teatro del Liceu Barcelona erhielt er den Regiepreis des Premios Líricos Teatro Campoamor. Es folgten in der Spielzeit 2015/16 u.a. Lady Macbeth von Mzensk an der ENO London (Koproduktion mit der Oper Lyon), Iolanta/Nußknacker in Paris und Pelléas und Mélisande in Zürich. Die Spielzeit 2016/2017 begann mit Herzog Blaubarts Burg/Senza Sangue an der Staatsoper Hamburg. Im Laufe der Spielzeit folgten Fürst Igor an der Dutch National Opera Amsterdam, Snegourochka an der Opéra national de Paris und Carmen in Aix en Provence. In der Saison 2017/2018 hat er Tristan und Isolde an der Berliner Staatsoper inszeniert. Die Saison 2018/2019 begann mit Les Troyens an der Opera National de Paris, Opera Bastille, und setzt sich fort mit Prokofiews Die Verlobung im Kloster an der Staatsoper Berlin und Rimski-Korsakows Le conte du Zar Saltan am Théâtre Royal de la Monnaie in Brüssel.Die Saison 2019/2020 started für Dmitri Tcherniakov und mit einer Neuproduktion von Die Sache Makropulos an der Oper Zürich. Seine Inszenierung von Il Trovatore kamt im März 2020 an die Oper Köln und seine Inszenierung von Elektra hast in Hamburg in 2022 erstaufgeführt.