En 1917, en Moscú, Mordechai Golinkin escribió su tesis "The Vision of the Hebrew Art Temple of Opera Work in Palestine". Seis años después, Golinkin llegó a Palestina para hacer realidad su sueño. La vida de la ópera en el pre-estado de Israel comenzó en Tel Aviv el 28 de julio de 1923 con La traviata de Verdi. No existía ningún teatro de ópera en la ciudad, que estaba llena de arenas, y la Ópera Palestina de Golinkin tuvo que actuar en cines inadecuados. Golinkin dirigió la Ópera de Palestina durante cuatro años. En 1940, el compositor Marc Lavry y el director George Singer fundaron la Palestina Folk Opera. En 1946 se habían organizado dieciséis producciones, entre ellas la primera ópera en hebreo, Dan the Guard de Lavry, el poeta Shin Shalom y el escritor Max Brod.

El 13 de noviembre de 1945 se produjo un cambio importante cuando la soprano estadounidense Edis de Philippe llegó a Israel y en poco tiempo creó la Ópera Nacional de Israel. Y así, con su nacimiento, el nuevo estado tenía su propia compañía de ópera. La compañía de De Philippe actuó noche tras noche en todo el país.

En 1982, el Ministerio de Cultura y Educación decidió dejar de financiar la Ópera Nacional de Israel. La compañía se retiró, pero Israel no podría permitirse la vida sin ópera. En 1985, el Consejo de Arte y Cultura inició un nuevo marco para la ópera en Israel. La nueva ópera israelí se inauguró como colaboración entre el Teatro Cameri de Tel Aviv y la Orquesta de Cámara de Israel. Uri Offer, el entonces director general del Teatro Cameri, fue nombrado director general de la Nueva Ópera de Israel, un cargo que ocupó durante una década, y Yoav Talmi, director musical de la Orquesta de Cámara de Israel, fue nombrado director musical de la Nueva Ópera Israelí. La Nueva Ópera Israelí, financiada principalmente en ese momento por el municipio de Tel Aviv Yafo, presentó como su primera producción Dido and Aeneas de Purcell en el Teatro Cameri en Tel Aviv. La Nueva Ópera Israelí fue apoyada con entusiasmo por el entonces alcalde de Tel Aviv, Shlomo Lahat, quien era el espíritu viviente detrás de esta nueva compañía de ópera, y el director del Consejo de Arte y Cultura, Avner Shalev.

Inaugurada en 1985, la ópera israelí es hoy uno de los puntos focales de la cultura israelí: una vibrante compañía internacional comprometida a presentar la ópera como una forma dramática de arte teatral.

Desde 1994, el Centro de Artes Escénicas de Tel Aviv ha sido la sede de la Ópera israelí. El edificio fue diseñado por Yaakov Rechter y el vestíbulo por Ron Arad. El Centro de Artes Escénicas de Tel Aviv es la parte principal del Centro Golda, ubicado entre Weizmann St., Shaul Hamelech Blvd. y Leonardo da Vinci St. Esta área estaba destinada a edificios públicos a fines de la década de 1950. Con los años se construyeron el Museo de Arte de Tel Aviv, la Biblioteca Beit Ariela Sha'ar Sion y la plaza que los conecta. A principios de la década de 1980, el municipio de Tel Aviv-Yafo dedicó la parte occidental del área al Centro de Artes Escénicas, uno de los principales complejos culturales de Tel Aviv. Desde su inauguración, el Centro ha sido la sede permanente de la Ópera israelí. Posteriormente se completó su ala adicional, que alberga el Teatro Cameri.

Ampliando constantemente su audiencia base, la Ópera de Israel hoy cuenta con el apoyo de más de 18,000 suscriptores y monta un promedio de ocho producciones cada temporada. Las producciones de Ópera de Israel cuentan con artistas de ópera líderes de todo el mundo junto a artistas de ópera israelíes. En estos días, la Ópera de Israel colabora regularmente con los principales teatros de ópera de todo el mundo y goza de críticas críticas favorables en la prensa internacional de la ópera por sus actuaciones en territorio nacional y en el extranjero. Todas las producciones de la Ópera de Israel se cantan en el idioma original con subtítulos en hebreo e inglés y se presentan en el Opera House del Centro de Artes Escénicas de Tel Aviv, inaugurado en 1994. En los últimos años, la Ópera de Israel también presenta danza, música clásica, Serie de jazz y música infantil en la Ópera.

En octubre de 2005, la Ópera de Israel inauguró el "Rincón de los fundadores", un muro conmemorativo en el vestíbulo de la Ópera, dedicado a los fundadores de la ópera en Israel.

La ópera israelí cuenta con el apoyo del Ministerio de Cultura, del municipio de Tel Aviv Yafo y de instituciones públicas y privadas que donan generosamente a la empresa.